Святые мощи Иоанна Крестителя оказались разделенными уже в силу обстоятельств мученической кончины этого величайшего из пророков. Он был заточен в темницу Иродом Антипой за обличение тетрарха, вступившего в связь с Иродиадой, женой своего брата Филиппа. Местом заключения был Махерон — крепость на высоте 1120 м на Моавитском нагорье близ Мертвого моря. Об этом свидетельствует Иосиф Флавий: «Некоторые иудеи, впрочем, видели в уничтожении войска Ирода вполне справедливое наказание со стороны Господа Бога за убиение Иоанна. Ирод умертвил этого праведного человека, который убеждал иудеев вести добродетельный образ жизни, быть справедливыми друг к другу, питать благочестивое чувство к Предвечному и собираться для омовения. При таких условиях (учил Иоанн) омовение будет угодно Господу Богу, так как они будут прибегать к этому средству не для искупления различных грехов, но для освящения своего тела, тем более, что души их заранее уже успеют очиститься. Так как многие стекались к проповеднику, учение которого возвышало их души. Ирод стал опасаться, как бы его огромное влияние на массу (вполне подчинившуюся ему) не повело к каким-либо осложнениям. Поэтому тетрарх предпочел предупредить это, схватив Иоанна и казнив его раньше, чем пришлось бы раскаяться, когда будет уже поздно. Благодаря такой подозрительности Ирода, Иоанн был в оковах послан в Махерон, вышеуказанную крепость, и там казнен. Иудеи же были убеждены, что войско Ирода погибло лишь в наказание за эту казнь, так как Предвечный желал проучить Ирода» (Иудейские древности. 18.5:2). Ирод потерпел поражение от своего бывшего тестя, аравийского царя Арет(ф)ы, начавшего войну из-за оскорбление своей дочери.
Убиен был св. Иоанн Предтеча во время пьяного веселья, устроенного по случаю дня рождения Ирода. Получив голову ненавистного ей пророка, Иродиада надругалась над ней. Благочестивая Иоанна (впоследствии одна из жен-мироносиц), жена Хузы, домоправителя Ирода, тайно положила в сосуд и погребла ее на Елеонской горе. На этом месте сейчас стоит часовня в ограде русского Спасо-Вознесенского женского монастыря. При св. равноапостольном Константине Великом глава была обретена. После этого в силу ряда обстоятельств она обреталась еще дважды (в 452 и 850 годы). Церковь празднует: первое и втрое (24 февраля/8 марта) и третье (25 мая/7 июня) обретение главы св. Иоанна Крестителя. Тело было взято учениками св. Иоанна и положено близ г. Самарии (впоследствии Севастия) рядом со святыми останками пророков Елисея и Авдия. В 4-м веке св. мощи Иоанна Предтечи были перенесены в церковь, построенную матерью св. Константина равноапостольной Еленой. Во время своего апостольского путешествия св. евангелист Лука перенес десницу великого пророка в Антиохию. Там она оставалась до арабского завоевания. В 959 (по др. данным в 956 г.) диакон Иов, опасаясь за великую святыню, привез ее в Халкидон. Из Константинополя прибыл корабль. Десница была отправлена в столицу империи. Позже были отделены два перста. Мизинец был передан Студийскому монастырю св. Иоанна Предтечи (находится в Оттоманском музее). Средний перст был подарен предстоятелю Сербской Церкви архиепископу Савве (сейчас хранится в Сиене в кафедральном соборе).
Великая святыня находилась в Константинополе и после взятия города турками. Архиепископ Сергий (Спасский) пишет: «правая рука Иоанна Крестителя отдана была в 1484 году сыном Магомета [Магомет II эль-Фатих — завоеватель Константинополя] султаном Баязетом родосским рыцарям, дабы приобресть расположение их, так как они имели у себя брата Баязетова, опасного ему соперника. Об этом событии говорит современник его и участник вице-канцлер Родосский Вильгельм Гаорсин Галло. Он говорит, что по взятии Магометом Константинополя, мощи и святыни по воле его были собраны и хранились в царской сокровищнице за печатью» (Полный месяцеслов Востока. Том III). Рыцари ордена перенесли из Родоса полученную ими святыню на Мальту. В 1799 году рыцари Мальтийского ордена передали десную руку великого пророка, Филермскую икону Божией Матери и частицу Животворящего Креста императору Павлу Петровичу. Сначала она находилась в Гатчине, а с 1801 года хранилась в церкви Нерукотворного Спаса в Зимнем дворце.
После 1917 г. вдовствующая императрица Мария Феодоровна взяла три святыни, привезенные с Мальты, в Данию, где они находились до ее смерти (1928 г.). После кончины государыни дочери ее великие княгини Ксения и Ольга передали святыни митрополиту Антонию (Храповицкому). Он отдал их сербскому королю Петру ІІ Карагеоргиевичу. С началом II Мировой войны десница св. Иоанна Предтечи была перенесена в Острожский монастырь в Черногории, откуда в 1951 году ее изъяли коммунисты и поместили в музей г. Цетинье. Церкви десница была возвращена в 1993 году.